Klubo įkūrimo pradžia laikoma Vilniaus „Dinamo“ susikūrimas prieš 1947 metų SSRS antrosios pagal pajėgumą zonos pirmenybes. Ši Komanda sovietiniu periodu praktiškai buvo reprezentacine Lietuvos ekipa, savotiška šalies rinktine.

Pirmąsias rungtynes komanda sužaidė 1947 m. gegužės 16 dieną prieš Maskvos „Lokomotiv“.

Rungtynės ir jų trumpi epizodai parodyti kino žurnalo 21 (gegužės mėnesio) numeryje.

„Dinamo“ pavadinimu komanda buvo vos metus, nes kitą sezoną klubas tapo „Spartako“ draugijos dalimi.

Reprezentacinės Vilniaus komanda pirmuosius kelerius metus žaidė antrajame divizione. Ekipos ramsčiai ilgus metus buvo V. Saunoris, M. Daukša, Z. Ganusauskas, A. Mačiulis, J. Mačiulis, P. Liutkevičius, R. Liutkevičius, A. Kulikauskas, S. Petraitis, vartininkai V. Tučkus ir A. Stelmokas.

Komanda debiutavo SSRS aukščiausioje lygoje. Sezonas tarp 11 stipriausiųjų nesusiklostė – po nesėkmės paskutiniajame ture užima 11 vieta.

Komandai iškritus į žemesnę lygą, vilniečių vartus gynęs V. Tučkus po sezono iškeliavo į SSRS čempiono Maskvos „Spartako“ komandą.

Ekipa atsidūrė respublikinės sporto draugijos „Žalgiris“ žinioje. Šis pavadinimas liko iki šiol.  Taip pat pasirinktos komandos spalvos – „Žalgirio“ aprangą sudarė balti marškinėliai su žalia juosta ir žaliomis kojinėmis.

Aikštėje komanda trečią sezoną iš eilės varžėsi praplėstoje elitinėje SSRS aukščiausioje lygoje, bet tą daryti sekėsi sunkiai, nes trečius metus kovota dėl išlikimo. Sezonas susiklostė itin nesėkmingai, užimta paskutinė vieta ir teko ilgam atsisveikinti su pirmuoju ešelonu.

„Žalgiris“ pirmą kartą pelnė SSRS pirmenybių apdovanojimus. A klasės antros grupės pirmajame pogrupyje tarp 17 komandų žalgiriečiai iškovojo 18 pergalių per 32 rungtynes ir užėmė 1 vietą.

Visgi finaliniame trijų komandų turnyre dėl kelialapio į aukščiausią grupę į priekį praleista Luhansko „Zaria“.

Po poros labai nesėkmingų sezonų „Žalgiris“ dar kartą grįžo į viršūnę. Šį kartą laimėtas A klasės antros grupės ketvirto pogrupio turnyras. 21 komandų turnyre per 40 rungtynių iškovota 21 pergalė.

Tačiau antros grupės finalinės varžybos nesusiklostė. Tarp keturių komandų pralaimėtas pirmasis susitikimas Dnepropetrovsko ekipai, laimėtas antrasis prieš Chabarovsko klubą, bet lemiamame trečiajame apmaudžiai 0:1 nusileista Ordžonikidzės (dabar – Vladikaukazas) „Spartakui“.

Išsvajotas tikslas grįžti į elitą liko nepasiektas ir tai pradėjo dar vieną kritimą – po poros metų komanda netgi iškrito į trečiąjį divizoną.

Vadovaujant naujiems treneriams – B. Zelkevičiui ir S. Rameliui – „Žalgiris“ neturėjo lygių II lygos pirmoje zonoje ir iškovojo net 85 proc. taškų. Artimiausi persekiotojai pralenkti net 10 taškų.

Rungtynėse dėl pakilimo aukštyn su Nalčiko „Spartaku“ komandos pasidalino po pergalę išvykoje ir namuose. Papildomą dvikovą neutralioje aikštėje žalgiriečiai laimėjo ir iškovojo teisę po septynerių metų pertraukos grįžti į antrąją futbolo pakopą.

Po kelių neblogų sezonų (išskyrus 1980 m.) žalgiriečiai subrendo pergalėms ir SSRS I lygoje. Dramatiškame sezono finiše pavyko išsaugoti  persvarą prieš persekiotojus ir iškovoti kelialapį į aukščiausiąją lygą, pasidalinus 1–2 vietas (vienodai taškų) su Kišiniovo „Nistru“. Papildomose rungtynėse moldavai nugalėti – komanda pasidabino mažaisiais aukso medaliais.

Prieš sezono pradžią kiek netikėtai pasikeitė ir komandos vadovas, ir treneris B. Zelkevičius. Bet jauno stratego A. Liubinsko vadovaujama ekipa puikiai debiutavo elite ir po pirmojo rato netgi buvo turnyro lentelės viršuje.

Tačiau vartininko V. Jurkaus trauma ir kitos netektys (jaunieji žalgiriečiai žaidė SSRS tautų spartakiadoje) sutrukdė įsiterpti į prizininkų trejetą.  Pritrūko 4 taškų, užimta 5 vieta. Visgi ir tai buvo didelis laimėjimas.

Komanda gavo prizus „Už ryžtą nugalėti“ (laimėtas rungtynes nepaisant to, kad buvo pralaimima) ir „Autoritetų grėsmė“ (geriausiai žaista su prizininkais).

1987 metų sezonas buvo pats sėkmingiausias klubo istorijoje sovietiniu periodu. Aukščiausiame TSRS divizione vilniečiai iškovojo bronzos medalius.

Žaista ne tik sėkmingai, bet ir rezultatyviai, o šalies čempionas Maskvos „Spartakas“ Vilniuje nugalėtas 5:2. 16 įvarčių pelnęs A. Narbekovas buvo antras pagal rezultatyvumą lygoje.

Taip pat laimėta pasaulinė Universiada Zagrebe, iškovota galimybė kitą sezoną žaisti UEFA taurės turnyre.

„Žalgiris“ debiutavo UEFA taurės varžybose ir pirmose rungtynėse 2:0 laimėjo prieš Vienos „Austrija“. Antroji dvikova susiklostė ne taip sėkmingai – išvykoje pralaimėta 2:5.

SSRS čempionate komanda surinko tašku mažiau nei pernai, tačiau liko 5 vietoje, nes daug sėkmingiau žaidė pirmasis trejetas.

Kitais metais žalgiriečiai UEFA taurėje eliminavo Geteborgo IFK klubą, bet kitame etape nusileido daugybę ryškių žaidėjų turėjusiam Jugoslavijos grandui Belgrado „Crvena Zvezda“.  SSRS čempionate užimta 4 vietą, bet iki medalių trūko vos poros taškų.

Komanda ruošėsi SSRS čempionatui, bet kovo 17 d. jau žaidė ne šioje lygoje, o kontrolines rungtynes su kita ekipa Klaipėdos „Sirijumi“.

Baltijos šalių čempionatas laimėtas užtikrintai, bet geriausi žalgiriečiai po truputį išsivažinėjo į kitų šalių komandas. Finalinėse Lietuvos varžybose, kuriose žaidė po 4 geriausias ekipas iš Baltijos lygos ir Lietuvos lygos,  pusfinalyje netikėtai pralaimėta „Ekranui“ ir užima 3 vieta.

Per pirmąjį dešimtmetį „Žalgiris“ iškovojo tris Lietuvos čempionų titulus (1991, 1992 ir 1999 m.), keturis kartus laimėjo LFF taurę.

Dėl rimtų finansinių problemų FK „Žalgiris“ nuo 2008 metų sezono tapo neveiksnus. Komanda didelę sezono dalį rungtyniavo be atlygio ir nepaisant to užbaigė sezoną.

2009 metų pradžioje komandos žaidėjai, treneriai ir aktyviausi aistruoliai „Pietų IV“, nematydami tuometinių klubo savininkų aktyvių veiksmų ir siekdami išsaugoti „Žalgirio“ vardą, įkūrė Vilniaus miesto futbolo draugiją (VMFD) „Žalgiris“. Oficialiai (VMFD) „Žalgiris“ įkurta 2009 metų vasario 23 dieną.

2009-ųjų kovo mėnesį LFF išimties tvarka suteikė galimybę VMFD „Žalgiriui“ rungtis I lygoje. Išlaikomas ir palaikomas vien tik ištikimiausių žaidėjų ir „Pietų IV“ sirgalių, 2009 metų sezone VMFD „Žalgiris“ I lygoje iškovojo šeštąją vietą.

2009 metų pabaigoje, Lietuvos kūno kultūros ir sporto departamento direktoriaus pavaduotojo paskirto eiti generalinio direktoriaus pareigas Rito Vaigino iniciatyva, buvo suburta „Žalgirio“ atkūrimo projekto grupė.

Grupė iniciatyvių, futbolo verslą išmanančių žmonių parengė „Žalgirio“ atkūrimo viziją, surado rėmėjus, parengė „Žalgirį“ licencijavimui, subūrė geriausiems Lietuvos futbolo klubams konkurencingą komandą.

Supažindintas su bendruomeninio klubo idėja, pagalbos ranką ištiesė Vilniaus meras Vilius Navickas. Kartu su juo žengė ir Vilniaus miesto Taryba. 2010 metų vasario 24 dieną Vilniaus miesto savivaldybė tapo „Žalgirio“ dalininke.

2010 metų kovo 12 dieną, pritarus UEFA, LFF vadovai oficialiai atvėrė A lygos duris VMFD „Žalgiris“. Sugrįžęs į A lygą, VMFD „Žalgiris“ iškovojo prizinę 3 vietą bei buvo pripažinta korektiškiausia A lygos komanda.

2011 metų sezone komandai sekėsi daug geriau – ji sudarė rimtą konkurenciją Panevėžio „Ekrano“ komandai. Tačiau nesėkmės leido užimti antrąją vietą A lygoje. Rezultatyviausiu A lygos žaidėju tapo 19 kartų pasižymėjęs Deivydas Matulevičius.

Praėjus trims metams nuo VMFD „Žalgiris“ įkūrimo ir nuveikus daug sunkių darbų, buvo iškovotas pirmasis trofėjus – LFF taurė, kuri į Vilnių grįžo po 9-erių metų pertraukos. Gegužės 20-ą dieną Marijampolėje, po nulinėmis lygiosiomis pasibaigusio pagrindinio laiko, 11 metrų baudinių serijoje 3:1 buvo įveiktas titulą gynęs Panevėžio „Ekranas“.

Šalies pirmenybėse varžovams nusileista tik vienu tašku.

2013 metų sezono pradžioje „Žalgiris“ buvo vėl stipresnis už „Ekraną“. Šįkart „Žalgiris” po pratęsimo 1:0 įveikė Panevėžio komandą kovoje dėl Lietuvos Supertaurės.

Taip pat apginta praėjusiame sezone iškovota LFF taurė. Rungtynėse prieš „Šiaulius“ po papildomo laiko švieslentė rodė rezultatą 3:3 (2:2), tad komandos stojo mušti 11 metrų baudinių. Čia 8:7 buvo stipresni žalgiriečiai.

Gerai pradėję sezoną, jį žalgiriečiai puikiai ir užbaigė – dviem taškais aplenkęs Klaipėdos „Atlanto“ ekipą, „Žalgiris“ pagaliau triumfavo ir šalies pirmenybėse.

Sezonas buvo ypač įsimintinas ir dėl įspūdingo komandos žygio Europos lygos atrankoje. VMFD „Žalgiris“ pirmąkart Lietuvos istorijoje vienos kvalifikacijos metu eliminavo net 3 ekipas – Dublino „St Patrick’s Athletic“ (Airija), Jerevano „Pyunik“ (Armėnija) bei Poznanės „Lech“ (Lenkija). Ketvirtajame etape VMFD „Žalgiris“ suklupo prieš Zalcburgo „Red Bull“ (Austrija) ekipą.

2014 metų sezoną VMFD „Žalgiris“ vėl šlavė varžovus iš kelio – iškovojo LFF taurę įveikdamas Gargždų „Bangą“ (2:1) bei triumfavo šalies pirmenybėse. Šįkart nuo artimiausio varžovo – Pakruojo „Kruojos“ – buvo atsiplėšta net 18 taškų.

2014 metų lapkričio 25 dieną, išsprendus teisinius ginčus, VMFD „Žalgiris“ tapo FK „Žalgiris“. Oficialiai legendinio Lietuvos klubo istorijos tesėju tapusi ekipa vėl pradėjo skaičiuoti savo istoriją nuo 1947-ų metų.

2015 metų gegužės 23-iąją dieną FK „Žalgiris“ LFF taurės finale 2:0 nugalėjo Klaipėdos „Atlantą“ ir taip paliko naują įrašą Lietuvos futbolo istorijoje. Tai buvo devintasis klubo iškovotas LFF taurės titulas ir rekordinis ketvirtas iš eilės.

Komanda taip pat trečius metus iš eilės apgynė šalies čempionų titulą.

2016 metais „Žalgiris“ tęsė titulų medžioklę. Pirmose naujojo sezono rungtynėse vasario 28-ąją žalgiriečiai po pratęsimo 4:1 (1:1) įveikė „Trakų“ futbolininkus ir apgynė prieš trejus metus iškovotą Lietuvos Supertaurę. Gegužės 15-ąją Telšiuose vykusiose 2015–2016 metų LFF taurės turnyro finalinėse rungtynėse „Žalgiris“ po Lino Klimavičiaus įvarčio 1:0 palaužė „Trakus“ ir penktą kartą iš eilės iškovojo šį trofėjų. O rugsėjo 25-ąją Klaipėdoje – jau 2016 metų LFF taurės turnyro finale – žalgiriečiai 2:0 (0:0) susitvarkė su Marijampolės „Sūduva“ ir LFF taurę į viršų iškėlė šeštą kartą iš eilės. Iš viso žaliai balti federacijos taurės turnyre triumfavo jau 11 kartų.

Spalio 30-ąją „Žalgiris“ LFF stadione 2:0 įveikė „Atlantą“ ir, likus trims turams iki A lygos pirmenybių pabaigos, užsitikrino Lietuvos čempionų titulą. Šalies pirmenybėse žalgiriečiai triumfavo ketvirtą kartą iš eilės.

Keturiais pelnytais trofėjais paženklintame sezone pritrūko tik sėkmės UEFA Čempionų lygoje. Trečius metus iš eilės „Žalgiris“ savo pasirodymą šiame turnyre pradėjo (ir baigė) antrajame atrankos varžybų etape. Šį kartą pajėgiausias Lietuvos futbolo klubas bendru rezultatu 1:2 nusileido Kazachstano čempionams – „Astana“ futbolininkams.

2017 metų sezoną „Žalgiris“ pradėjo dar viena pergale Supertaurės rungtynėse. Antrus metus iš eilės žalgiriečiai kovoje dėl šio trofėjaus įveikė „Trakų“ futbolininkus. Vasario 26-ąją „Sportimos“ arenoje vykusiose rungtynėse „Žalgirio“ debiutantas Mahamane’as Traore pelnė vienintelį įvartį ir užtikrino savo ekipai pergalę 1:0 (0:0). Supertaurė žalgiriečiams atiteko penktą kartą iš eilės.

Pergalinga „Žalgirio“ serija Lietuvoje nutrūko tik rugsėjo 24-ąją, kai LFF taurės finale, kuris vyko Panevėžio „Aukštaitijos“ stadione, buvo 0:1 nusileista Kauno „Stumbrui“.

A lygos pirmenybėse žalgiriečiams sezono pabaiga susiklostė itin nesėkmingai – paleista turėta persvara. Paskutinėse rungtynėse „Žalgiris“ Marijampolėje nusileido vietos „Sūduvai“ ir pirmą kartą nuo 2012 m. buvo priverstas tenkintis antra vieta.

Po apkartusio jubiliejinio sezono komandoje įvyko daug permainų. Vyriausiojo trenerio postas buvo patikėtas po kelių dešimtmečių iš Danijos į Lietuvą sugrįžusiam Aurelijui Skarbaliui, pokyčiai supurtė ir komandos sudėtį. Nepaisant permainų, žalgiriečiai sunkiai pradėjo naująjį sezoną ir turnyro lentelėje leido atsiplėšti „Sūduvai“. Ieškodami išeities iš susidariusios padėties „Žalgirio“ vadovai birželio mėnesį atsisveikino su A. Skarbaliumi ir komandos vairą patikėjo V. Urbonui.

Po šių permainų Vilniaus klubas pradėjo ilgą pergalių seriją ir į sostinę sugrąžino LFF taurę. „Žalgiris“ taurės finale net 3:0 sutriuškino Kauno „Stumbrą“.

Labai sėkmingai komanda pasirodė ir UEFA Europos lygos atrankoje, kur eliminavo „Klaksvik“ ir „Vaduz“ klubus bei trečiajame atrankos etape nusileido galingam Ispanijos „Sevilla“ klubui. Pirmose serijos rungtynėse Ispanijoje V. Urbono auklėtiniai pademonstravo puikų futbolą ir tituluotiems varžovams minimaliai nusileido tik po labai atkaklios kovos 0:1.

A lygoje vilniečiams pavyko sugrįžti į kovą dėl aukso, deja, keli apmaudūs kluptelėjimai pačioje sezono pabaigoje lėmė tai, kad antrus metus iš eilės „Žalgiris“ finišavo antras.

Prieš 2019 m. sezoną naujuoju ekipos sporto direktoriumi tapo buvęs ilgametis Lietuvos rinktinės žaidėjas Deividas Česnauskis, o sporto operacijų direktoriumi – Deividas Šemberas. Įvyko nemažai permainų komandos sudėtyje.

Sezonas žalgiriečiams baigėsi be trofėjų – užimta antroji vieta A lygoje, pralaimėtos rungtynės dėl Supertaurės, o žygis LFF taurės turnyre baigėsi pusfinalyje po pratęsimo. UEFA Europos lygoje žalgiriečiai turėjo žaidybinę persvarą tiek išvykoje, tiek namuose, tačiau apmaudžiai klydo ir pirmajame etape nusileido Budapešto „Honved“ ekipai.

Rezultatyviausiu komandos futbolininku tapo 27 įvarčius pelnęs kroatas Tomislavas Kišas. 2019 m. vilniečių žaidimui vadovavo net trys treneriai – Valdas Urbonas (prieš sezoną persikėlęs į Lietuvos rinktinę), Marekas Zubas (su komanda atsisveikino vasarą) ir portugalas Joao Martinsas.

Ekipai sezono pradžioje turėjo vadovauti strategas iš Ispanijos, bet jis atvykti negalėjo dėl sveikatos. Nuo sausio mėn. vidurio komandos vairo ėmėsi baltarusis Aliaksejus Baga.

Komanda pradėjo sezoną iškovota Supertaure. A lygoje po 8 turų žalgiriečiai turėjo 8 taškų deficitą, iki 14 turo jį panaikino, tačiau vėliau vėl klupo ir likus 4 rungtynėms atsiliko 5 taškais. Visgi sezono pabaigoje iškovotos keturios pergalės, įskaitant lemiamą tarpusavio akistatą paskutiniame ture, nulėmė į Vilnių sugrąžintą čempionų titulą.

Taurės turnyre antrus metus iš eilės po pratęsimo suklupta pusfinalyje. UEFA Europos lygoje įveiktas „Paide“ komandos barjeras, tačiau nepalankiai susiklosčius burtams pagal vienerių rungtynių formatą antrajame etape nusileista būsimam Norvegijos čempionui „Bodo Glimt“.

Prancūzas Hugo Videmontas su 13 įvarčių (per 20 rungtynių) tapo rezultatyviausiu čempionato žaidėju. Komandos aistruoliai metų žaidėju išrinko Saulių Mikoliūną.

Prie komandos vairo stojo Lietuvoje su kitais klubais užsirekomendavęs kazachas Vladimiras Čeburinas. Ekipą sezono pradžioje išmušė iš vėžių COVID-19 liga ir Supertaurėje po baudinių apmaudžiai nusileista „Panevėžiui“.

Tačiau sezono eigoje „Žalgiris“ įsibėgėjo ir iškovojo pirmą dublį po penkerių metų pertraukos – užtikrintai laimėjo LFF taurę ir sėkmingai sužaidę finišą iškovojo A lygos auksą.

UEFA turnyruose žalgiriečiai Čempionų lygoje įveikė „Linfield“ ekipą, tačiau neprilygo pajėgiam Vengrijos čempionui „Ferencvaros“. Europos ir Konferencijų lygose atkaklios dvikovos su Slovėnijos čempione „Mura“ ir antrus metus iš eilės burtų nulemta stipriausia Norvegijos ekipa „Bodo Glimt“ baigėsi apmaudžiais pralaimėjimais.

Antrus metus iš eilės rezultatyviausiu komandoje ir visoje lygoje buvo prancūzas Hugo Videmontas, jį komandos gerbėjai ir išrinko metų žaidėju.

Išlaikius komandos branduolį ir jį papildžius pajėgiais, patyrusiais legionieriais 75 metų jubiliejų pažymėjęs „Žalgiris“ turėjo vieną geriausių sezonų klubo istorijoje.

Po įspūdingos pergalės prieš „Malmo“ atrankoje pirmiems iš visų Lietuvos klubų pavyko prasibrauti į UEFA turnyrų grupių etapą. UEFA Konferencijų lygos grupėje žaidžiant prieš „Basel“, „Slovan“ ir „Pyunik“ žalgiriečiai nebuvo tik žiūrovai – surinko 5 taškus (1 pergalė, 2 lygiosios) ir iki paskutinių rungtynių turėjo galimybę patekti į atkrintamąsias varžybas.

Vietos varžybose sezonas pradėtas apmaudžiu pralaimėjimu Supertaurėje prieš „Sūduvą“ po baudinių, sunkiai sekėsi ir čempionato starte. Tačiau įspūdingas spurtas sezono antroje pusėje leido užsitikrinti 10-ąjį čempionų titulą itin anksti, likus 7 rungtynėms iki sezono pabaigos. Taurės turnyre kelyje link trofėjaus sudėtingos buvo visos dvikovos – ketvirtfinalyje prireikė dviejų įvarčių pabaigoje, o pusfinalyje ir finale – pratęsimo.